图-160的武器完全内置在机身的两个串列弹舱内，每个弹舱长11.28米，宽1.92米，深2.4米。执行战略任务时的基本武器是6枚（或最多12枚）彩虹设计局Kh-55SM（AS-15“肯特”）远程亚音速巡航导弹。
图-160在2003年左右开始装备具有常规战斗部的Kh-555导弹，这些导弹都改装自老Kh-55。大约在2011-12年，图-160开始装备全新的Kh-102核巡航导弹Kh-101常规巡航导弹，前者最大射程达5000公里，后者因战斗部较重减少了载油量，射程为4000公里。Kh-101/102比Kh-55SM长1.4米，重1000千克，因此图-160的弹舱需要改装新研制的9A-829K3六联旋转挂架。据报道截至2015年底，大约有五架图-160能发射Kh-101和Kh-102导弹。
图-160弹舱内的MKU-6-5U挂架
挂载Kh-101的9A-829K3六联旋转挂架
图-160配备了机电自动装置设计局（Elektroavtomatika）研制的“山毛榉-K”瞄准/导航套件，由八台“轨道-20”计算机控制。这套系统能半自动驾驶飞机飞到导弹发射区，完成射击准备和发射后再返回基地。图-160的机鼻内安装了列尼涅兹设计局（Leninets）研制的“奥布佐尔-K”（产品U008）导航/攻击雷达和“火山”地形跟踪雷达，机鼻下方的整流罩内安装有OPB-18电视/光学轰炸瞄准具。该机还具有装备用于发射巡航导弹的“章鱼-SM”导弹装订和发射系统。21世纪00年代后期，图-160的SVVI-70飞行前数据管理系统被升级为俄罗斯战略航空兵标准的Sigma任务规划系统。图-160还配备了K-042K天文惯性远程导航系统，能在航图上绘制出当前位置，此外还有格罗纳斯卫星定位系统（图-160是第一种使用该系统的军用飞机）、ARK-22无线电测向仪、DISS-7多普勒雷达、远程无线电导航系统、Kvitok仪表着陆系统、SVS-2ts-4大气数据系统等。该机驾驶舱内充斥着常规仪表，将在图-160M上升级成玻璃驾驶舱。
图-160安装了L232“贝加尔”自卫系统，由“火焰”红外传感器、“柏树”雷达告警接收机、SPS-171/SPS-172“天竺葵-1DU/-2DU”、AG-56“塞凡”雷达干扰机、APP-50箔条/热焰弹发射器（共24个三发发射器）组成，所有这些设备都位于尾锥。
所有自卫套件都位于尾锥
细品“海盗旗”
图-160是一种四发的全金属下单翼飞机，具有可变几何机翼。机身和机翼中央段融为一体，外翼段可变后掠角。长而窄的翼身融合段形似机翼边条，具有降低雷达截面积的作用。机身被分成4部分，分别是机头（雷达单元、机组驾驶舱和前起落架）、前机身（油箱和前弹舱）、中央机身（主起落架单元、发动机舱和后弹舱）、后机身（油箱和电子设备）。
机身被分成4部分，分别是机头（雷达单元、机组驾驶舱和前起落架）、前机身（油箱和前弹舱）、中央机身（主起落架单元、发动机舱和后弹舱）、后机身（油箱和电子设备）
可变几何机翼轻微下反，中央钛合金主翼盒机经过特别加强，这个结构件长12.4米、宽2.1米，与上下两个机翼转轴连接。翼梁由上下两部分钛合金切削零件组成，然后在真空室内使用独特的钛合金焊接工艺制造。可动外翼段的后掠角可手动设置于三个位置：起降时的20度、巡航时的35度、超音速飞行时的65度。每侧外翼段有四段前缘缝翼、三段后缘双缝机翼和一段副翼，襟翼之前的机翼上表面还有5块扰流板。完全后掠时，外翼段翼根内侧会折起成为大型翼刀以提高方向稳定性。全动平尾可以同步偏转也可以差动，平尾上方的垂尾也是全动式。图-160采用具有备份机械系统的4余度模拟线传飞控，但由于飞机的静不稳定特性，机械备份系统的使用受到极大限制。
完全后掠时，外翼段翼根内侧会折起成为大型翼刀以提高方向稳定性
液压可收放起落架由向后收起的双轮前起落架（轮胎尺寸1080 x 400毫米）和向后收入机身的两个六轮主起落架（轮胎尺寸1260 x425毫米）组成。机尾的减速伞舱内有三个总面积105平方米的减速伞。
图-160每台发动机都配备了的可调楔形进气口
四名机组都坐在机头的加压驾驶舱中，机长/飞行员坐在前方左侧座椅上，副驾驶在右侧，通过战斗机式操纵杆而不是通常大型飞机惯用的操纵盘来驾驶飞机。后排座椅上是导航员/进攻性武器操作员和导航元/电子战军官/通讯操作员。每位乘员都有自己的红星K-36L.70零零弹射座位，向上通过逃生舱门弹射。驾驶舱入口位于前起落架舱内。
图-160是苏联第一种采用战斗机式中央操纵杆的重型轰炸机，摒弃了传统的操纵盘
图-160中央翼段下方的两个发动机舱内有四台库兹涅佐夫NK-32（产品R）加力涡扇发动机，发动机舱后部突出于机翼后缘。单台发动机额定推力137.3千牛（14吨），加力推力245.18千牛（25吨）。NK-32是一种三转子涡扇发动机，涵道比1.36：1，具有3+5+7压气机级和1+1+2涡轮级。发动机重3650千克，入口直径1455毫米，总长7453毫米，尾喷管可自动调节。发动机舱进气口可调节，并使用垂直楔形隔板分隔开两台发动机。图-160具有一台TA-12辅助动力装置。
NK-32加力涡扇发动机单台发动机额定干推力137千牛，最大加力推力245.18千牛 图-160机身中段和机翼内的13个油箱可载油140600千克（T-8燃油），燃料传输系统可在飞机加速到超音速时紫铜转移油箱燃油来保持飞机的平衡。图-160的机鼻上方安装了有可伸缩空中加油探头。
重生的“海盗旗”
俄罗斯空军对图-160机队实施的首次重大改进是为该机增加Kh-555、Kh-102和Kh-101等新型巡航导弹的发射能力，但飞机的编号后缀没有出现变化。2015年11月，图-160首次参加实战，发射Kh-555和Kh-101巡航导弹攻击了叙利亚境内的目标。俄罗斯空军目前正在进在实施图-160M两阶段升级，根据联合飞机公司的声明，图-160M升级的初步技术设计于2014年10月23日完成。
图-160在地中海上空发射Kh-101
在M1阶段，图-160将安装具有BINS-SP-1惯导设备的K-042K-1天体惯导系统、ANS-2009-1（ANS-2009M计划在M2阶段安装）天文导航系统，全新的导航计算机、DISS-021-70导航雷达、A737DP卫星导航接收机、ABSU-200-1自动驾驶仪（在M2阶段将升级成ABSU-200MT）、S-505-70通讯套件。乌里扬诺夫斯克以及设计局（UKBP）正在为图-160提供全新的数据显示系统。M1升级由喀山飞机制造厂在图-160大修时一并实施。在M2阶段，该机将升级玻璃座舱，“奥布佐尔-K”雷达也会被全新的NovellaNV1.70雷达取代。图-160M在2020年左右还可能装备射程1500公里的Kh-SD亚音速巡航导弹以及GZUR高超音速巡航导弹。
图-160M原型机红19“瓦伦丁·布利兹尼克”号机身下方增加的传感器鼓包
2014年11月16日，第一架完成升级的18号“安德烈·图波列夫”号在喀山进行了升级后的首飞，随后于2014年12月19日交付空军。之后02号“瓦西里·列舍特尼科夫”号和11号“瓦西里·先科”号于2015年在喀山完成的大修和M1升级。俄罗斯计划在2020年之前把10架图-160升级为图-160M。
在喀山工厂进行打大修和升级的图-160