试飞项目在1965年2月25日遭遇重大挫折，第一架原型机在拉缅斯科耶的最大起飞重量试飞中坠毁，这是该机的第127次飞行。原型机在起飞遭遇发双发故障，始终无法达到足够的爬升速度，最后撞到了机场周边的围栏后坠毁在场外，机上17名机组人员中有10人不幸遇难。
第三架原型机CCCP-06176于同年7月28日在茹科夫斯基进行了首飞，该机具有大量设计改进，如3°安装角的新型发动机短舱、轻量化机身结构、机翼结构和飞行控制系统上的改进。CCCP-06176参加了1967年3月-7月的国家试飞。
保存至今的CCCP-06176
同时鞑靼斯坦喀山第22飞机厂开始准备伊尔-62的量产，1967年8月苏联民航使用两架预生产型伊尔-62（CCCP-06170和06300）和两架原型机进行了航线验证，完成了一次长达8047公里持续时间10小时的远程飞行，这两架飞机的配置和第三架原型机相同。伊尔-67于1967年7月9日在多莫杰多沃航空节上首次公开亮相，同年9月5日被批准进入正式运营。
1965年6月巴黎航展上的CCCP-06176，向西方展示苏联在远程客机上的最新成果
早期服役
1967年2月首架生产型伊尔-62CCCP-86661在喀山下线，该机尾部使用TA-6辅助动力装置（APU）取代了原型机上的尾旋改出伞。1967年9月8日CCCP-86661开始执飞从莫斯科到哈萨克斯坦阿拉木图干线。接下来的一周，伊尔-62开始执飞国际航线，取代了莫斯科-蒙特利尔跨大西洋航线上的图-114，四年艰苦试飞终于获得回报。
首架生产型伊尔-62 CCCP-86661
第14架生产型伊尔-62的电气系统和机翼气动设计进一步优化，并扩大紧急出口以满足国际民用航空组织（ICAO）要求。该机安装的NK-8-4发动机推力增加到10500千克，为此发动机舱外形进行了修改，此外外侧两台发动机还增加了反推装置。按照新标准制造的第一架飞机CCCP-86673于1968年5月首飞。
发动机增加反推装置的伊尔-62
伊尔-62迅速受到苏联民航的欢迎，无论在速度还是舒适性上，该机都超过图-114涡桨客机。伊尔-62执飞的莫斯科-东京直飞航班通过苏联民航在西欧的航线网络成为欧洲到日本之间的最便捷航班，但与图-114相比伊尔-62还有一些严峻挑战需要克服，完美条件下伊尔-62载重6000千克时的极限航程为9000公里，而莫斯科和东京之间距离为8000公里，所以能否直达完全取决于风向。1971苏联民航对该航线的分析表明，只有10％到20％的伊尔-62航班能做到直达，其余必须在降落车里雅宾斯克、新西伯利亚或远东机场加一次油才行。
苏联民航空姐与伊尔-62机队
伊尔-62莫斯科-东京航班上的乘客
同样问题在莫斯科-哈瓦那航线上也同样存在，按照标准程序伊尔-62需要降落摩洛哥拉巴特进行加油然后再飞往古巴。但如果途中遭遇强大逆风，伊尔-62就不得不再次降落百慕大或拿骚再加一次油。计划外加油会导致航班延误和旅客数量减少，影响了苏联航空的收入。不过在飞5000-6000公里航线时，该机表现非常出色。
伊尔-62机组编制为五人，分别是两名飞行员、导航员、无线电操作员和飞行工程师。为了节省费用苏联民航后来开始在较短航线上取消导航员和无线电操作员，仅在远程航线保留导航员。
伊尔-62的驾驶舱
捷克斯洛伐克载旗航空公司——捷克斯洛伐克航空公司（CSA）成为伊尔-62第一个出口客户，于1969年10月29日接收了首架伊尔-62OK-YBA，一个月后又接收了YBB。捷克伊尔-62执飞到莫斯科的航线，并轮换执飞经停大马士革、卡拉奇和仰光到雅加达的远程航线。
CSA的伊尔-62 OK-YBA
东德载旗航空公司——东德国家航空公司（Interflug）是伊尔-62的第二个出口客户，首架伊尔-62DM-SEA于1970年4月22日列宁诞辰100周年纪念日抵达柏林舍内费尔德机场。1971年中国民航总局，阿联酋航空公司、埃及航空公司成为伊尔-62的新客户，一年后又加入了罗马尼亚航空公司（TAROM）和古巴航空（CubanadeAviación）。波兰航空公司（LOT）、法国航空公司和日本航空公司在1973年加入真香行列，后两者从苏联民航租了几架伊尔-62。喀山总共制造了97架伊尔-62生产型，30架被外国客户购买。
中国民航的伊尔-62
被日本航空公司租的伊尔-62
持续进化
伊尔-62的航程缺陷使苏联部长会议在1968年10月下令研制伊尔-62M改进型，该机最大改进在于换装最新研制的索洛维约夫D-30KU涡扇发动机。与NK-8-4涡喷相比这种涵道比2.4的涡扇不仅噪音更小，燃油效率提高了约12％，起飞推力还增加到11000千克。该机舷外发动机保留了反推装置。
D-30KU涡扇发动机
机身方面的改进包括在垂尾内增加一个5000升油箱，为适应更大的起飞重量，伊尔-62M的飞控系统、控制翼面和机身结构都进行了改进和强化，APU也经过升级。伊尔-62M的航电也而到了改进，符合ICAOCatII盲降标准，座舱布局也得到了修改，具有新的驾驶盘。伊尔-62M基本型的前客舱可容纳66个座位，一排六座带一个中央过道。后客舱座椅数量增加到102张，行李和货舱总容积增加到48立方米。
伊尔-62M原型机CCCP-86673于1969年3月13日首飞，试飞进展顺利，在当年9月就获得量产批准。试飞表明伊尔-62M载重20865千克时可以持续飞行8050公里，载重9072千克时可飞10150公里。
1971年巴黎航展上的伊尔-62M原型机CCCP-86673