批量生产
第18工厂在1969年底制造出4架预生产型图-154参与试飞，注册号分别是CCCP-85001~004。前两架用于探索大迎角操纵以及失速和尾旋，属于优先试飞项目。CCCP-85002用一个尾旋改出伞取代了辅助动力装置（APU），只能依靠地面动力来启动发动机。如果在尾旋试飞中无法改出，机组就只能通过逃生舱门跳伞了。
CCCP-85001预生产型图-154
随着试飞的继续，图-154的襟翼控制系统进行了修改，发动机也进行了调整，并改善了在偏远机场的维护性能，同时客舱布局也进行了一些更改。图-154在所有性能指标上都达到或超出预期。
1970年末，苏联民航在莫斯科伏努科沃机场接收了6架预生产型图-154，协助评估并开始组人员培训。1971年5月该机开始执行到第比利斯、辛菲罗波尔、矿水城的运输货物和邮件航线验证航班。1972年2月5日，民航部长鲍里斯·普加耶耶夫签署了批准图-154载客飞行的命令。该机在4天后的苏联民航成立49周年纪念日上开始了首次载客飞行。CCCP-85016在巴格穆特机组的驾驶下从莫斯科伏努科沃机场飞到了矿水城。在出发前的新闻发布会上，图波列夫试飞员格雷戈里·尼基福罗夫告诉媒体：“图-154虽是亚音速飞机，但飞起来让你感觉可以超音速，该机具有充足的动力储备和精致的气动设计。”图-154CCCP-85201在1972年4月2日执行了该机的首次国际航班，从莫斯科飞往柏林舍讷费尔德机场，之后在8月1日又飞到了布拉格。
图-154的驾驶舱
客舱座椅与小桌板
古比雪夫工厂逐渐增加图-154的产量，1971和1972年的产量都是12架，1973年增加到18架，1974年是37架，1975年是42架，从月产1架加速到几乎每周生产一架。和图-134一样，该机的出口启动客户是保加利亚巴尔干航空公司，在1972年5月接收了LZ-BTA和-BTB，在1973年3月接收了-BTC。匈牙利航空公司是第二个出口客户，接收了3架图-154，并使用HA-LCA在1973年9月13日开始执行莫斯科往返航线。
保加利亚的图-154 LZ-BTA
苏联国内和国际的图-154飞行员都在乌利亚诺夫斯克高等民航学校接收培训。直到图-154服役数年后，该机的第一个模拟器KTS-Tu-154才问世，在此之前所有训练都是真飞机上进行的。新飞行员结束课程返回各自基地后，仍需要训练机长的监督下实习一段时间。
苏联民航很快就把图-154推向广阔的航线网络，显示出这种苏联客机新旗舰正如预期的多才多艺。该机不仅能在莫斯科-列宁格勒的短途繁忙航线中表现出突出的载客能力，其远程性能也足以应付5230公里的莫斯科-米尔内航线。列宁格勒机长用图-154取代图-104执行飞往斯德哥尔摩和奥斯陆的国际航线，该机还从莫斯科触发直飞马赛、米兰，以及经雅典和开罗飞往亚丁。在远东，该机从伯力起飞抵达日本新泻和朝鲜平壤。
图-154成为当时苏联民航最先进的客机
小幅改进
在生产了42架图-154后，库兹涅佐夫开始为图-154A改进型提供增推型的NK-8发动机，该型号最终生产了50架。增大的进气量导致该机的发动机舱唇口增加了12个辅助进气口，增加的推力使图-154A的最大起飞重量增加了2吨至94吨，有效载荷也从16吨增加18吨。该机还在中央翼盒内增加了一个额外油箱，不仅提高了飞行稳定性，还增大了航程，有助于降落在缺乏加油设施的偏远机场。图-154A的其他改进包括简化的襟翼和缝翼控制机构以降低机械故障发生率，改进主起落架减震器以抑制降落弹跳，垂尾顶部子弹形整流罩变粗，内置MikronHF无线电天线。
苏联民航的图-154A，注意机尾侧面发动机进气口周围的辅助进气门
图波列夫设计局一开始使用V95铝合金来制造图-154的机翼结构，但当时苏联航空工业对这种合金的性能还没有摸透。虽然V95铝合金的柔性能使飞行变得更平滑，但抗疲劳性能不足容易使机翼出现裂纹。图波列夫设计局别无选择，只能采用刚性较强的D16杜拉铝来改进型机翼结构。新机翼引入生产后，工厂又对之前出厂的图-154逐一改造。
除此之外新机翼还有两项重大设计变更，一是副翼缩短，结束于距翼尖2米处，二是扰流板加长以匹配后缘襟翼，让滚转力矩更靠近机身轴线，有助于减少机翼弯曲。一架图-154A装上新机翼后成为图-154B原型机，此后A型逐渐退役。1975年10月1日，图-154B开始飞国内航线，12月30日执行了首个国际航班，从列宁格勒飞到伦敦。
借用飞行模拟游戏截图展示图-154新机翼的设计
对比副翼顶到翼尖的老机翼设计
图-154B-1，B型小改型，内部布局出现细微变化并增加了一个额外的客舱舷窗。第18工厂从1977年9月1日下线的CCCP-85231开始制造了64架B-1型飞机。B-2型飞机通过拆除厨房，座位数能在160-180座之间变化，从1978年9月下线的CCCP-85295开始，该型号成为图-154主要的早期生产型，古比雪夫生产线共生产了311架B-2。
首架图-154B-1 CCCP-85231
图-154B-2 CCCP-85396
苏联民航在1975年将三架图-154B租赁给匈牙利航空公司，同时该公司的图-154A型也升级了新机翼。1975年9月9日，匈牙利航空公司的一架图-154降落战火中的贝鲁特时坠毁在黎巴嫩领海，所有50名乘客和10名机组人员全部遇难，围绕着该事件人们至今仍在争议，事故调查结果“因与事故无关的原因”仍未解密。
坠毁在黎巴嫩的匈牙利图-154A HA-LCI
不管怎样，图-154受到了匈牙利人的欢迎，在70年代末又补充了九架B-2，并一直服役到世纪之交。该公司的几架图-154后来被改装型小型货机，通过乘客舱门装货。
另一个热衷喷气客机的华约国家是罗马尼亚，该国曾按许可证生产过造英国飞机公司的111客机。该国载旗航空公司罗马尼亚航空公司从1976年6月起接收了12架图-154B。这些飞机有两种不同的配置，一种是头等舱10座+135座经济舱两级布局，另一种是164座全经济舱，其中一架YR-TPJ被改装成国家元首专机。
罗马尼亚图-154B-2 YR-TPJ
图-154M
在图-154B刚开始试飞时，图波列夫设计局就酝酿着对图-154进行更彻底改进了，决定为该机换装索洛维耶夫D-30发动机（这种发动机最初为伊尔-62M设计）。D-30涡扇发动机的涵道比比NK-8更大，也更省油，此外还使用蛤壳式反推系统取代了老式叶栅式反推。
D-30涡扇发动机
图-154M标志性的反推