这次飞行也是首次有外国人乘坐图-144S。该机的乘坐舒适性仍然很成问题，舷窗遮光板经常会自己降下，厕所也无法正常使用。与“协和”使用复杂管道系统把燃油输送到蒙皮下方来吸收高速飞行的气动加热不同，图-144S使用空调来降温，震耳欲聋的噪音使得乘客根本无法正常交谈，只能手写交流。
图-144的客舱舒适性很差
虽然首发航班之后的两次航班因故取消，图-144S还是在莫斯科-阿拉木图之间开始商业运营。SU499航班于每周二上午8时30分离开莫斯科，SU500航班在每周二下午3时30分离开阿拉木图，票价68卢布，同航线亚音速客机的票价是48卢布。几乎每个航班都会出现外国人，即使存在签证和前往苏联的费用，对于那些想要体验超音速飞行的外国人来说，图-144的机票仍然比“协和”便宜得多。
苏联民航的图-144S在莫斯科-阿拉木图之间开始了商业运营 1978年4月27日，图-144的最终改型图-144D（D意为远程）终于首飞。该机装上了人们期待已久的科列索夫RD-36-51涡喷发动机，最终达到了2马赫的预期超音速巡航速度。
失败的商业运营
但图-144D从未投入载客运营。1978年5月23日，崭新的图-144DCCCP-77111在莫斯科附近一次例行试飞中发生了灾难，这仅仅是该机的第六次飞行。CCCP-77111的右翼燃油管线在飞行中出现裂缝，当辅助动力装置启动时，泄漏的燃油被点燃后引发大规模火灾。飞行员B·波波夫和爱德华·艾兰设法驾驶飞机在叶戈里耶夫斯克附近的一块平地上进行了一次相当成功的机腹迫降，但下偏的机鼻铲入地面后被折断，乱飞的残片击中了机身，正好把客舱内坐在此处的两名飞行工程师砸死。
1978年5月23日，图-144D坠毁现场
图-144S的商业运营立即被暂停，该机在1978年6月1日执行了最后一次SU499/500往返航班。图-144项目继续进行生产和试飞，7月31日，CCCP-77113在超音速飞行中压气机叶片碎裂，打坏了机身结构和系统，机组人员设法驾机安全降落在萨拉托夫附近恩格斯-2轰炸机基地的3505米跑道上。
1979年6月23日，图-144D开始执行从莫斯科到远东哈巴罗夫斯克（海参崴）的货运航班，标志着RD-36-51涡喷发动机终于使图-144D客服了图-144S腿短的问题。最终，图-144共执行了102架次商业航班，其中55架次是载客航班，载客量仅为3284人次。
图-144D的驾驶舱
图-144在众多支持者的努力下继续试飞，并在1981年2月20日重新获得了临时飞行许可，但该机此后再未飞过载客航班。1983年7月1日，苏联政府下达461-169号令，图-144从此停产，此后该机将只用于研究飞行。几星期后，一架全新的图-144DCCCP-77114打破了13项速度和高度纪录并获得国际航联（FAI）的认可。该机在1986-1989年间被用于高空辐射效应的医学研究。另一架图-144D在1985年被用于训练“暴风雪”航天飞机的宇航员。
图-144D三面图
最后挣扎
20世纪90年代初，在IBP宇航公司的牵头下，图波列夫、美国航空航天局，洛克威尔-柯林斯和波音公司四大巨头聚在一起共同究未来超音速客机SST-2。俄罗斯提供了图-144D用作研究飞机，其中CCCP-77114在八十年代的破纪录和研究飞行之后的飞行时间仍只有82小时，所以被选为飞行试验台；CCCP-77112被用作地面试验台，CCCP-77115作为热备用机随时待命。
图-144D CCCP-77114飞行实验室
由于当时距离冷战结束才没几年，美国航空航天局就把3500万美元的研究经费的大部分投在图-144上，这引起了国内的质疑。宇航局高速研究计划负责人路易斯·威廉姆斯曾在几次采访中解释了为什么图-144特别适合这项研究，首先图-144超音速研究平台在性能和大小上比“协和”更接近未来的SST-2，图-144D能飞到2.3马赫而不是“协和”的2马赫，图-144D的翼面积为507平方米而不是“协和”的425平方米。而且与任何其他飞机相比，图-144的钛合金比重最大，空重的20%是钛合金，这也更接近SST-2。
把图-144D改装为超音速研究平台需要为该机更换新的库兹涅佐夫NK-321加力涡扇发动机，也就是图-160“海盗旗”超音速轰炸机的动力装置。CCCP-77114在完成改装后被涂上了RA-77114的新注册号并在垂尾绘制了美俄国旗，编号为图-144LL（LL表示飞行实验室）。该机在1996年11月29日重返天空，随后执行了27架次研究飞行（最后一架次发生在1998年2月28日），收集了大型飞机高空高速飞行的大量重要数据。
用于美俄合作项目的图-144LL上演了一代传奇的最后篇章
1999年4月14日，RA-77114从茹科夫斯基试飞基地起飞，完成了所有图-144的最后一次飞行。
图-144的故事和“协和”客机一样悲壮，都诞生于雄心勃勃的超音速客机黄金年代，试图以先进航空技术来解决一切问题，最后却因高昂的运营成本在宽体客机的竞争下折戟沉沙。在苏联，图-144最终被伊尔-86宽体客机接替，就像波音747干掉了“协和”那样。
德国辛斯海姆技术博物馆是唯一能同时看到图-144与“协和”这对“老冤家”的地方