F-35由普惠F119发动机的改进版本提供动力，该发动机被称为F135，虽然与F119一样推力强劲，但价格却便宜得多，因为使用了成本更低的组件，当然这也增加了重量。F135干推力12700千克级，加力推力19500千克级。发动机配备有S型进气道以避免雷达信号直视压气机叶片。
F135发动机
F-35B的轴驱动升力风扇由罗尔斯·罗伊斯/艾利逊公司制造，可提供高达8150千克的升力。不用时升力风扇被液压驱动的舱门盖住，舱门之后的机背还有一个辅助进气口，可在风扇运转时为发动机提供更多气流。F-35A内油10500升，F-35B内油容量大约减少了25％，F-35C的内油大约增加了10％。F-35在机翼、机身甚至垂尾内都设置有油箱。
F-35B的升力风扇
F-35B短垂型的飞行员特别欣赏该机的智能性。驾驶“鹞”式进行短距起飞是一件麻烦事，飞行员需要拥有“三只手”：一只手操作油门杆，一只手操作操纵杆，第三只手用于控制旋转喷管的角度控制杆。相比之下，F-35B的飞行员只需专注操纵杆和油门杆，在短距起飞中的其他操作都交给软件自动处理。飞行员只需按下PCD上的“按钮”即可从垂直飞行转换成前行，反之亦然。在垂直飞行中，左手油门杆用于控制上升或下降的速度，只要放开它，飞机就会自动悬停。与“鹞”式通过机身头尾和翼尖的反作用喷嘴来控制悬停姿态不同，F-35B需调节其垂直升力系统的四个点——尾喷管、两个腋下姿态喷管和升力风扇来调节姿态，手动很难或不可能做到这一点，软件将该操作变得非常简单。
悬停中的F-35B
甚至在X-35验证机首飞之前，美国国会就一直在为JSF寻求备用发动机以防万一。在F-22竞争中败于普惠F119的通用电气F120发动机被选为备用发动机，由通用电气、罗尔斯·罗伊斯和艾利逊三家公司负责派生出适合F-35的F136。该项目存在很大争议，最后因资金拮据在2011年底被取消。
F136
普惠F135发动机规划了Block 1升级型，将使燃油效率提高至少5％，推力提高至少10％。Block 1除安装在最新生产的F-35之外，还计划在大修中对已出厂飞机进行升级。普惠目前也在研究适合F-35的更先进发动机，该发动机将于30年代推出，推力至少提高10％，燃耗油率降低至少5％，垂直升力提高约2％。
F-35有两个弹舱，每个可容纳一枚联合直接攻击弹药（JDAM）GPS制导炸弹和一枚AIM-120先进中距空空导弹（AMRAAM）。F-35A和F-35C可以在弹舱内置两枚900千克（2000磅）的JDAM，而F-35B因弹舱尺寸限制，只能内置两枚450千克（1000磅）的JDAM。
F-35A开弹舱
F-35所有型号都能内置最多8枚112千克（250磅）小直径炸弹（SDB），每个弹舱各有两扇舱门，AIM-120导弹被安装在内侧舱门上的弹射挂架上。美国空军正计划增强F-35A的内置载能力，以挂载两枚B61 Mod 12 GPS制导/可变当量核弹，并计划内置美国海军正在研制中的先进反辐射导弹增程型（AARGM-ER）。
F-35翼下有6个武器挂架，可外挂大量弹药，不过要以牺牲隐身为代价。每个机翼最内侧挂架最大挂载重量达2270千克（5000磅），中间挂架承重1135千克（2500磅），该机最大载弹量9070千克（20000磅）。
F-35A“野兽模式”
只有F-35A有内置机炮，该机早期计划安装一门毛瑟BK-27 27毫米转膛炮的派生型，但最终决定使用通用电气GAU-22/U 25毫米四管加特林机炮，该炮的五管版本GAU-12/U瓷碗装备了美国海军陆战队的AV-8B。F-35的机炮位于左翼根部，备弹182发，最大射速每分钟3300发。其他型号没有内置机炮，但可以在弹舱之间的机腹挂载一具内置GAU-22/U的保形机炮吊舱，备弹220发。
F-35A的机炮系统
F-35B的机炮吊舱 至于未来，洛克希德·马丁公司已经讨论了F-35装备激光武器的可能性，普惠正在考虑对F135发动机进行改进以提供驱动激光炮发电系统。